Diversidad

Traducido de: Luis A. Coloma y Carolina Reyes-Puig. Pp. 236–242. En Coloma, L. A. and Duellman, W. E. 2024. An Introduction to the Amphibians of Ecuador: Diversity, Conservation, and Cultural History. Volume I. CRS Press. Taylor and Francis Group. 326 pages. Enlace

El estado actual de los avances en la sistemática y taxonomía de anfibios en Ecuador requiere la clarificación de varios términos, como “sistemática” y “taxonomía”, que a menudo se usan indistintamente, junto con un par de definiciones relacionadas. La sistemática se refiere al estudio de la diversidad biológica y de las relaciones entre organismos, mientras que la taxonomía comprende la teoría y práctica de describir, nombrar y ordenar grupos de organismos, conocidos como taxones. La filogenética es un aspecto vital de la sistemática e implica el estudio de la historia evolutiva y las relaciones entre grupos de organismos. Especie se refiere a un linaje ancestro-descendiente de una población que mantiene su identidad de otros tales linajes a través del tiempo y el espacio (Felsenstein, 1985; Wägele, 2005; Wiley y Lieberman, 2011).

En las últimas tres décadas, la investigación biológica ha experimentado cambios significativos en taxonomía y sistemática, lo que ha llevado a mejoras conceptuales en la definición de especie y a mejores métodos de delimitación de especies y comprensión de la evolución. Este cambio está impulsado por la disponibilidad de nuevos caracteres más allá de la morfología y la acústica, las mejoras en el análisis molecular y el progreso de la tecnología informática. El uso tradicional de la fenética (taxonomía numérica) para la clasificación de organismos ha sido reemplazado por la sistemática filogenética. Este enfoque ha hecho que el proceso de clasificación de la biodiversidad sea más robusto, permitiendo el uso de enfoques integradores que utilizan múltiples líneas de evidencia a nivel genético y fenotípico, que se han popularizado en las últimas dos décadas (Pace, 2009; Padial et al., 2010).

¿Cuál es el propósito de la taxonomía, particularmente en un grupo diverso como los anfibios, y por qué es crucial en un país como Ecuador? En su forma más simple, la taxonomía es una herramienta para nombrar, clasificar y organizar especies. Es especialmente útil en un país con un alto número de especies en un área pequeña.

En Ecuador, la taxonomía y sistemática de anfibios históricamente se han basado en características morfológicas externas, como osteología, vocalizaciones y características de renacuajos, para describir y agrupar especies basándose en similitudes y/o sinapomorfías putativas. Por ejemplo, muchos trabajos de taxonomía alfa desde el siglo XVIII hasta finales del siglo XX se basaron en tales características, como lo demuestran las descripciones de especies y las revisiones taxonómicas clásicas de cecilias por Taylor (1968), Atelopus por Peters (1973), centrolénidos por Lynch y Duellman (1973), Pristimantis (bajo Eleutherodactylus) por Lynch (1974) (1979) (1981) y Lynch y Duellman (1980) (1997), dendrobátidos por Silverstone (1975) (1976) y Coloma (1995), y Osteocephalus por Jungfer et al. (2000) y Jungfer y Hödl (2002), entre otros. En la década de 1970, también se reconocieron grupos fenéticos de especies de anuros utilizando fenogramas para representar porcentajes de similitud (e.g., Duellman, 1972, 1973; Heyer, 1973).

Desde la década de 1970 hasta la de 1990, los sistemáticos se basaron en características morfológicas discretas para inferir relaciones evolutivas y filogenéticas, siendo común la búsqueda de caracteres sinapomórficos putativos. Si bien la mayoría de los estudios en este período se centraron en identificar grupos monofiléticos, a menudo faltaba la prueba y verificación de estas hipótesis. Además, hubo una búsqueda constante de nuevas formas de analizar e interpretar las historias evolutivas de los organismos, así como de nuevos tipos de caracteres. Por ejemplo, Linda Trueb de KU fue pionera en el uso de caracteres osteológicos en este contexto, como ejemplifican sus tratamientos taxonómicos en Trueb (1971, 1974) y Trueb y Duellman (1971).

Durante este tiempo, varios grupos de especies tuvieron sus relaciones filogenéticas propuestas, como el grupo parviceps (Duellman y Crump, 1974), el ensamblaje surdus (Lynch, 1980), Ceratophrys (Lynch, 1982), el grupo Lithobates (bajo Rana) palmipes (Hillis y de Sá, 1988), centrolénidos (Ruiz-Carranza y Lynch, 1991), Hyloxalus y dendrobátidos relacionados (Coloma, 1995), y Pristimantis (bajo Eleutherodactylus) (Lynch y Duellman, 1997).

En la década de 1990, los desarrollos en la teoría y metodología cladística proporcionaron una base para probar hipótesis previas mayormente intuitivas, y el software informático como PAUP y MacClade fortaleció estos esfuerzos. Sin embargo, estos intentos de conocer las relaciones filogenéticas basados en conjuntos de datos morfológicos externos y osteológicos utilizando software informático fueron de utilidad limitada dado los relativamente pocos caracteres discretos disponibles en comparación con los caracteres moleculares. La codificación de datos morfométricos y el uso de caracteres continuos y polimórficos en la inferencia filogenética, como mostró Coloma (1997), representaron un avance pero siguieron siendo de utilidad limitada.

A finales de la década de 1980 y principios de la de 1990, los avances en tecnología informática y la disponibilidad de caracteres moleculares, como albúminas séricas (Duellman et al., 1988) y alozimas (Duellman y Hillis, 1987, 1990; Wiens y Coloma, 1992), beneficiaron enormemente la filogenética y también la delimitación de especies. Sin embargo, en la primera mitad de la década de 2000, y con la formación del biobanco QCAZ en Ecuador, hubo un cambio hacia el uso de herramientas de secuenciación de ADN en sistemática y taxonomía, volviéndose predominantes la genética, la genómica y la filogenética. Los estudios pioneros en esta área incluyen los de dendrobátidos por Santos et al. (2003) y Darst et al. (2005). El enfoque de estos estudios era comprender la evolución del aposematismo, la especialización dietética y la defensa química en ranas venenosas. Sin embargo, también descubrieron la presencia de una abundante diversidad críptica. Adicionalmente, Ron et al. (2005) propusieron una filogenia molecular para la taxonomía de Engystomops, que identificó especies crípticas.

Desde entonces, el uso de caracteres moleculares para generar hipótesis filogenéticas se ha extendido en estudios sistemáticos y taxonómicos de anfibios ecuatorianos. Por ejemplo, desde aproximadamente la década de 2010, los programas de investigación liderados por Juan Carlos Santos, Lauren A. O’Connell y Kim Hoke utilizan enfoques filogenéticos en biogeografía y la evolución del comportamiento, la fisiología y la audición en ranas, entre muchos otros campos de la biología (ver “Centro Jambatu, un nuevo emprendimiento”). Hoy en día, las filogenias se usan comúnmente como prerrequisitos para la delimitación de especies y como parte de enfoques integradores de taxonomía, típicamente utilizando conjuntos de datos genéticos, morfológicos externos y bioacústicos (e.g., Caminer y Ron, 2014; Caminer et al., 2017; Guayasamin et al., 2017; Yánez-Muñoz et al., 2021) pero a veces también osteología, renacuajos (e.g., Coloma et al., 2012; Carvajal-Endara et al., 2019), registros geográficos (e.g., Arteaga-Navarro et al., 2016) y caracteres ambientales (e.g., Caminer y Ron, 2020).

El énfasis en la identificación y delimitación de especies comenzó a aumentar en la década de 2000 debido a las crecientes preocupaciones respecto a las amenazas a la biodiversidad y el deseo de describir tantas especies como fuera posible de manera rápida y precisa antes de que desaparezcan (Wiens, 2007). A pesar de este progreso, también hay algunas advertencias que superar, por ejemplo, la inflación taxonómica. El término “inflación taxonómica” describe la situación en la que se describen taxones como nuevos basándose en variaciones menores, lo que lleva a una proliferación de nombres taxonómicos sin un aumento proporcional en nuestra comprensión de la diversidad y las relaciones de estos organismos. Esta inflación taxonómica también puede influir en otros campos como la macroecología y la conservación (Isaac et al., 2004). Hay llamados recientes para un muestreo geográfico dirigido y exhaustivo a través de zonas de contacto y hacia rangos parapátricos para probar el aislamiento reproductivo y extraer inferencias sobre la independencia evolutiva (o la falta de ella) de poblaciones que intercambian genes (Hillis et al., 2021). El peligro de la inflación taxonómica frente a un muestreo geográfico limitado y una falta de caracteres diagnósticos claros se ha mostrado en Osornophryne bufoniformis (Páez-Moscoso y Guayasamin, 2012) y en Dendropsophus molitor de la Cordillera Oriental de Colombia (Arias-Cárdenas et al., 2023). Es importante realizar un examen detallado de la variación geográfica en especies y zonas de contacto entre especies potenciales para determinar si están aisladas entre sí o no y para mostrar que dos linajes permanecen (o no) distintos a través del tiempo y el espacio. En este sentido, el muestreo detallado y los estudios en Ecuador de Roland et al. (2017) y Páez-Vacas et al. (2022) sobre los dendrobátidos Oophaga sylvatica y Epipedobates anthonyi han arrojado luz no solo sobre la falta de independencia evolutiva sino también sobre los mecanismos para la evolución y diversificación de linajes. Enfoques similares aún faltan para complejos putativos en el gran género Pristimantis (anteriormente Eleutherodactylus), que es uno de los grupos de vertebrados más diversos del planeta y el más diverso en Ecuador.

Pristimantis sirve como un ejemplo principal de los cambios significativos que han ocurrido en la delimitación de especies y la filogenética a lo largo del tiempo. Según Reyes-Puig y Mancero (2022), hasta 2005, las ranas Pristimantis se describían principalmente basándose en características morfológicas, siendo el 72% de sus especies descritas de esta manera. Sin embargo, incluso hoy, muchas especies de Pristimantis ecuatorianas todavía se están describiendo, con la tasa más alta de descripción ocurriendo entre 2010 y 2021. Algunas de estas nuevas especies se describen sin un conocimiento previo de su filogenia (e.g., Yánez-Muñoz et al., 2011, 2014, 2016; Rámirez-Jaramillo et al., 2014; Reyes-Puig et al., 2015; Brito-Zapata y Reyes-Puig, 2021; Reyes-Puig et al., 2022).

No obstante, se están descubriendo y describiendo numerosas especies crípticas de Pristimantis utilizando análisis moleculares filogenéticos (e.g., Páez y Ron, 2019; Reyes-Puig et al., 2020b, Ron et al., 2020; Ortega et al., 2022; Zumel et al., 2021), algunas de las cuales carecen de características morfológicas diagnósticas pero exhiben diferencias en el canto (Hutter y Guayasamin, 2015). Para algunos grupos de especies de Pristimantis para los que hay filogenias moleculares disponibles, los especímenes limitados y el muestreo geográfico siguen siendo problemáticos, así como la falta de otros tipos de datos que puedan ayudar a delimitar taxones (e.g., cantos, larvas, osteología) (Kieswetter y Schneider, 2013; Guayasamin et al., 2018; Franco-Mena et al., 2023).

La sistemática y la taxonomía son esenciales, especialmente cuando se trata de especies raras y crípticas. En tales casos, hay dos opciones: (1) el uso tradicional de caracteres morfológicos, que puede extenderse a diferencias en cantos (Hutter y Guayasamin, 2015) y comportamiento (Hurd y Enquist, 2005) (que está mucho menos explorado), y (2) caracteres moleculares. Ambas opciones ofrecen evidencia filogenética crítica para apoyar la clasificación taxonómica. Los caracteres morfológicos son particularmente valiosos, y se recomienda explorarlos con mayor detalle para identificar “diferencias invisibles” que solo pueden volverse evidentes en un contexto más amplio. Por ejemplo, el género Oedipina comprende salamandras tropicales distribuidas principalmente desde México hasta el centro de Ecuador, con sus picos de diversidad más altos en Centroamérica (Frost, 2023). Estas salamandras elusivas y fosoriales no han sido bien estudiadas en Ecuador debido a la escasez de especímenes recolectados y documentados en el campo (Reyes-Puig et al., 2020a), así como a la falta de tejidos para análisis moleculares. Históricamente, las especies de este género encontradas en Ecuador habían sido identificadas como Oedipina complex. Se conocen tres especímenes de Ecuador, uno recolectado en el siglo XIX y los otros dos en el siglo XXI. Sin embargo, en 2020, Reyes-Puig et al. (2020a) revelaron la existencia de al menos dos linajes en Ecuador que eran distintos de O. complex mediante un riguroso proceso taxonómico que incluyó una descripción morfológica detallada. Esta información solo pudo identificarse mediante el uso de caracteres morfológicos. Se espera que en un futuro cercano, la extracción y el análisis de ADN de especímenes preservados en formol ayuden a confirmar o refutar las hipótesis filogenéticas actuales basadas en la morfología.